A meta-analysis of anthropogenic impacts on physiological stress in wild primates

Conserv Biol. 2021 Feb;35(1):101-114. doi: 10.1111/cobi.13656. Epub 2021 Jan 13.

Abstract

As humanity continues to alter the environment extensively, comprehending the effect of anthropogenic disturbances on the health, survival, and fitness of wildlife is a crucial question for conservation science. Many primate populations occupy suboptimal habitats prone to diverse anthropogenic disturbances that may be sources of acute and chronic stress. Quantification of glucocorticoid (GC) concentrations has repeatedly been used to explore the impact of disturbances on physiological stress. Although it is still debated, prolonged elevation of GC levels may impair reproduction, growth, and immune system activity of individuals. We quantified the effect of anthropogenic disturbances on physiological stress in primates with a global meta-analysis based on data from 26 articles, covering 24 distinct species in 13 different countries. Anthropogenic disturbances were classified into 6 distinct categories: habitat loss, habitat degradation, ongoing logging, hunting, tourism, and other human activities. We calculated effect sizes (Hedges' g) with the standardized mean difference in GC concentrations between primates affected by human activity and their undisturbed conspecifics. We ran random-effects models and subgroup analyses to estimate the overall effect as well as a cumulative effect size for each disturbance category. Overall, primates inhabiting sites subject to anthropogenic disturbances exhibited significantly higher GC levels (g = 0.60; 95% CI: 0.28-0.93). Habitat loss and hunting were overall associated with increased GC concentrations, whereas the cumulative effects of the other disturbances were not statistically significant. Biologically, high GC levels may increase fitness by enabling individuals to overcome the challenges linked to anthropogenic disturbances. However, primates in disturbed environments may have sustained elevated GC levels. To strengthen future research, it is necessary to control confounding factors systematically (e.g., diet, reproductive status, predatory pressure, and resource availability) and improve understanding of the link between GC levels and the health, fitness, and survival of animals.

Metaanálisis de los Impactos Antropogénicos sobre el Estrés Fisiológico de los Primates Salvajes Resumen Conforme la humanidad continúa alterando extensivamente el ambiente, comprender el efecto de las perturbaciones antropogénicas sobre la salud, supervivencia y la aptitud de la fauna silvestre es una cuestión muy importante para las ciencias de la conservación. Muchas poblaciones de primates ocupan hábitats subóptimos propensos a varias perturbaciones antropogénicas que pueden ser la fuente de estrés agudo y crónico. La cuantificación de las concentraciones de glucocorticoides se ha usado repetidamente para explorar el impacto de las perturbaciones sobre el estrés fisiológico. Aunque todavía es tema de debate, la elevación prolongada de los niveles de glucocorticoides puede afectar a la reproducción, el crecimiento y la actividad del sistema inmune de los individuos. Cuantificamos el efecto de las perturbaciones antropogénicas sobre el estrés fisiológico de los primates mediante un metaanálisis global basado en los datos tomados de 26 artículos, abarcando así a 24 especies distintas en 13 países diferentes. Las perturbaciones antropogénicas fueron clasificadas en seis categorías distintas: pérdida de hábitat, degradación del hábitat, explotación forestal en curso, cacería, turismo y otras actividades humanas. Calculamos los tamaños del efecto (la g de Hedges) con una diferencia media estandarizada en las concentraciones de glucocorticoides entre los primates afectados por la actividad humana y sus coespecíficos sin perturbaciones. Corrimos modelos de efectos al azar y análisis de subgrupos para estimar el efecto generalizado, así como un tamaño acumulativo de efecto para cada categoría de perturbación. En general, los primates que habitan sitios sujetos a alguna perturbación antropogénica exhibieron niveles de glucocorticoides significativamente más altos (g = 0.60, 95% CI 0.28 a 0.93). La pérdida de hábitat y la cacería fueron asociadas casi siempre con las concentraciones elevadas de glucocorticoides, mientras que los efectos acumulativos de las otras perturbaciones no fueron significativos estadísticamente. Biológicamente, los niveles altos de glucocorticoides pueden incrementar la aptitud al permitir que el individuo supere los retos relaciones con las perturbaciones antropogénicas. Sin embargo, los primates en los ambientes perturbados pueden tener niveles elevados sostenidos de glucocorticoides. Para fortalecer a las futuras investigaciones es necesario controlar sistemáticamente los factores desconcertantes (p. ej.: la dieta, el estado reproductivo, la presión por depredadores, la disponibilidad de recursos) y mejorar el entendimiento de la conexión entre los niveles de glucocorticoides y la salud, aptitud y supervivencia de los animales.

随着人类持续而广泛地改变环境, 理解人为干扰对野生动物健康、生存和适合度的影响成为了保护科学的一个关键问题。许多灵长类动物占据的栖息地不够理想, 容易受到各种人为干扰, 这可能成为它们急性和慢性压力的来源。定量糖皮质激素水平已被多次用于探索干扰对生理应激的影响。虽然尚未有定论, 但糖皮质激素水平长期升高可能会损害个体的生殖、生长和免疫系统活动。利用基于 26 篇文章数据 (覆盖 13 个国家的24个不同物种) 的全球荟萃分析, 量化了人为干扰对灵长类动物生理应激的影响。人为干扰可分为6个类别:栖息地丧失、栖息地退化、持续伐木、狩猎、旅游和其它人类活动。用受人类活动影响的灵长类与未受干扰的同种动物之间糖皮质激素浓度的标准化平均差计算了效应量 (Hedges' g值), 并用随机效应模型和亚组分析估计了总体效应以及每个干扰类别的累积效应。总体而言, 栖息在受到人为干扰地区的灵长类明显表现出更高的糖皮质激素水平 (g = 0.60, 95% 置信区间为 0.28-0.93) 。栖息地丧失和狩猎总体上与糖皮质激素浓度升高有关, 而其它干扰的累积效应在统计上并不显著。从生物学上讲, 高糖皮质激素水平可以通过使个体克服与人为干扰有关的挑战来提高其适合度。然而, 在受干扰环境中, 灵长类动物的糖皮质激素水平可能会持续升高。为加强未来研究, 有必要系统地控制混杂因素 (如食性、生殖状况、捕食压力、资源可用性) , 以增进对糖皮质激素水平与动物健康、适合度和生存之间联系的理解。【翻译:胡怡思;审校:聂永刚】.

Keywords: cacería; effect size; glucocorticoides; glucocorticoids; habitat loss; hunting; logging; pérdida de hábitat; tala; tamaño del efecto; tourism; turismo; 伐木; 效应量; 旅游; 栖息地丧失; 狩猎; 糖皮质激素.

Publication types

  • Meta-Analysis
  • Research Support, Non-U.S. Gov't
  • Review

MeSH terms

  • Animals
  • Conservation of Natural Resources*
  • Ecosystem
  • Human Activities*
  • Primates
  • Stress, Physiological